Phần lớn địa bàn thị trấn Cửa Tùng trước đây vốn là hai xã Vĩnh Quang và Vĩnh Tân thuộc huyện Vĩnh Linh.

Ngày 1 tháng 10 năm 2004, đảo Cồn Cỏ được tách ra khỏi xã Vĩnh Quang để thành lập huyện đảo Cồn Cỏ.[4]

Ngày 24 tháng 8 năm 2009, Chính phủ ban hành Nghị quyết 39/NQ-CP.[1] Theo đó, thành lập thị trấn Cửa Tùng trên cơ sở toàn bộ diện tích và dân số của xã Vĩnh Quang; 228,70 ha diện tích tự nhiên và 828 người của xã Vĩnh Thạch (4 thôn Thạch Bàn, Thạch Bắc, Thạch Nam, Thạch Trung).

Thị trấn Cửa Tùng có 469,4 ha diện tích tự nhiên và 6.256 người.

Ngày 20 tháng 7 năm 2019, sáp nhập hai khu phố Hòa Lý và Quang Hải thành khu phố Hòa Lý Hải, sáp nhập hai khu phố Thạch Trung và Thạch Nam thành khu phố Trung Nam, sáp nhập hai khu phố Thạch Bắc và Thạch Bàn thành khu phố Bắc Bàn.[5]

Đến năm 2018, thị trấn Cửa Tùng có diện tích 4,91 km², dân số là 6.042 người, mật độ dân số đạt 1.231 người/km², gồm 8 khu phố: An Đức 1, An Đức 2, An Đức 3, An Hòa 1, An Hòa 2, Bắc Bàn, Hòa Lý Hải, Trung Nam. Xã Vĩnh Tân có diện tích 5,56 km², dân số là 2.294 người, mật độ dân số đạt 413 người/km², gồm 5 thôn: An Du Đông 1, An Du Đông 2, An Du Nam 1, An Du Nam 2, Cát.

Ngày 17 tháng 12 năm 2019, Ủy ban Thường vụ Quốc hội ban hành Nghị quyết 832/NQ-UBTVQH14 về việc sắp xếp các đơn vị hành chính cấp xã thuộc tỉnh Quảng Trị (nghị quyết có hiệu lực từ ngày 1 tháng 1 năm 2020)[3]. Theo đó, sáp nhập toàn bộ diện tích và dân số của xã Vĩnh Tân vào thị trấn Cửa Tùng.

Sau khi sáp nhập, thị trấn Cửa Tùng có diện tích 10,47 km², dân số là 8.336 người.